Приход у этой церкви был двойной: одна половина прихожан жила на горе, главным образом по Большой улице (ныне Коммунистов), а другая – по всей нижней части города, вперемешку с прихожанами других церквей. Издавна прихожанами Благовещенской церкви, как будто на подбор, были преимущественно богатые люди. Когда дела  особенно стали процветать, они решили создать Господу от своих праведных трудов благолепный храм. Инициатором, как говорят, был дворянин Иван Михайлович Булгаков, пожертвовавший ранее в этот храм драгоценное Евангелие, потомок арзамасского воеводы Тимофея Булгакова. Много старался и протоиерей этого храма Иоанн Андреев, изготовивший серебряный напрестольный крест, в который были вложены частицы св. мощей и часть Животворящего Древа Креста Господня.Даже молодые девушки выражали свое усердие тем, что по вечерам после работы натаскивали для каменщиков кирпичи, чтобы тем самым ускорить постройку.

Новую Благовещенскую церковь начали возводить в 1775 г. и завершили в 1788 г. Строительство новой каменной двухэтажной Благовещенской церкви положило начало строительству двадцати пяти церквей города в его «золотой век». Храм элегантного силуэта и изысканных пропорций был построен на средства прихожан. Барочный по стилю, высокий, двухэтажный, он имел пять высоких глав на высоких барабанах. Колокольня храма была самой высокой в городе – ее высота составляла 12 сажен.

Церковь двухрамовая: на первом этаже помещалась теплая церковь, а на втором – холодная. Убранство Благовещенской церкви поражало богатством и разнообразием резьбы и скульптуры, говорящих о большом искусстве и прочных традициях арзамасских мастеров. Благовещенская церковь в Арзамасе своим внешним обликом близка к храму Успения Пресвятой Богородицы в Саровской пустыни. За богатое внутреннее убранство в городе ее называли купеческой.

После революции здание было обезглавлено и сильно испорчено перестройкой. В 2004 г. после передачи здания Церкви храм был приписан к  Спасо-Преображенскому мужскому монастырю и начались работы по его восстановлению.